Первый парк открылся в октябре 1940 года изначально на Сызранской улице.
В наши дни эта площадка объединена с бывшим Троллейбусным парком №4 на Ленинском проспекте. Сейчас Троллейбусный парк №1 обслуживает маршруты центра и юга города, и является крупнейшим троллейбусным парком в Европе.